Variabilidade arterial da articulação temporomandibular

Abstrato

O estudo teve como objetivo investigar a variabilidade arterial da articulação temporomandibular (ATM). Neste estudo prospectivo, a variabilidade da vasculatura foi estudada utilizando uma angiografia por tomografia computadorizada em volume 3D, incluindo pacientes aleatórios em dois hospitais. Uma grade de avaliação de 16 quadrantes (A1-D4) foi desenvolvida usando o plano de Frankfurt como referência principal. Para cada quadrante, o número de ramos ou ramificações arteriais foi pontuado como claramente visível (2), parcialmente visível (1) ou não visível (0).

Um total de 50 pacientes foi incluído (idade média de 62,9 ± 16,0); 21 (42%) eram homens e 29 (58%) eram mulheres. Os autores observaram bilateralmente uma maior densidade arterial na parte posterior do ramo ascendente da mandíbula (p < 0,0001), correspondendo aos quadrantes B2 (5,92 ± 2,27 e 6,14 ± 2,56), B3 (9,76 ± 2,97 e 11,18 ± 2,86) e B4 (7,38 ± 2,78 e 8,10 ± 2,42). Uma forte correlação foi encontrada entre o número de vasos e a variabilidade da região (r ¼ 0,87, p ¼ 0,00001). Nenhuma diferença foi observada entre homens e mulheres.

Dentro das limitações do estudo, foi observada variabilidade arterial no território da ATM. A zona posterior do côndilo e do ramo é a área mais vascularizada, com grande variabilidade, representando um risco aumentado de sangramento cirúrgico. Portanto, esse conhecimento parece ser particularmente relevante para cirurgiões dedicados à ATM e outras cirurgias faciais ou intervenções radiológicas faciais/cerebrais. Os autores incentivam futuros estudos a incluir amostras maiores e a identificar minuciosamente os ramos arteriais nesta área.

Introdução

As variações vasculares anatômicas são uma parte importante do conhecimento médico, com interesse especial nas especialidades cirúrgicas e médicas com ações intervencionistas. No contexto da cabeça e pescoço, essas variações vasculares podem ter implicações clínicas e cirúrgicas em diferentes áreas, incluindo cirurgia facial, trauma facial, manejo de malformações arteriovenosas, procedimentos de radiologia intervencionista e vascular, reconstruções faciais com possíveis anastomoses vasculares e intervenções estéticas.

A região anatômica da articulação temporomandibular (ATM) apresenta uma complexa vascularização arterial centrada nos ramos da artéria carótida externa (ACE). A literatura não é consensual quanto ao arranjo normal da vascularização neste território e à existência de variações anatômicas arteriais (Toure, 2018).

Em 1978, Godlewski et al. (1978) descobriram que o suprimento sanguíneo na área da ATM é realizado principalmente pela Artéria Temporal Superficial (ATS), pela Artéria Timpanica Anterior (ATA) e pela Artéria Temporal Posterior Profunda (ATPP). A Artéria Auricular Profunda (AAP), a Artéria Facial Transversa (AFT) e a Artéria Meningeal Média (AMM) apresentaram maior variação (Godlewski et al., 1978). Um artigo recente verificou que o suprimento sanguíneo da ATM é circunferencial, concluindo que todas as artérias dentro de um raio de 3 cm contribuíram para a vascularização da ATM através do surgimento de capilares secundários que se ramificam para cercar a cápsula articular (Cuccia et al., 2013). Além disso, também foi descrito que a maior parte do suprimento vascular parecia vir do aspecto lateral e medial da cabeça condilar. A ATS, a Artéria Maxilar Interna (AMI), a Artéria Alveolar Inferior (AAI) e a AMM foram representadas em todos os casos. A Artéria Facial Transversa (AFT), a Artéria Massetérica (AM), a ATA e o ramo condilar da ATS foram descritos com uma frequência de 70%, 60%, 60% e 50%, respectivamente (Cuccia et al., 2013).

Um caso clínico de Ezure et al. (2011), descreveu a ausência completa da Artéria Facial (AF), chamando a atenção para a implicação dessa variação anatômica na prática clínica. A AF é comumente utilizada em tratamentos de quimioterapia para câncer de cabeça e pescoço e em retalhos microvascularizados para reconstruções faciais complexas (Shimizu et al., 1990); assim, é importante conhecer as variações anatômicas dessa artéria.

O conhecimento dessas variações anatômicas tem grande importância em cirurgias da ATM, cirurgia da glândula parótida, cirurgias estéticas faciais, radiologia intervencionista, imagem e reconstruções faciais, bem como na prevenção de lesões vasculares associadas a traumas arteriais (Cillo et al., 2005; Vesnaver, 2020; Gerbino et al., 2021; Cooney et al., 2020; Mao et al., 2021).

A renderização de volume tridimensional (3D) é uma técnica promissora não invasiva utilizada para avaliar a vascularidade intracraniana (Sparacia et al., 2007; Cascio et al., 2020). Esta técnica delineou com sucesso a anatomia do suprimento vascular da ATM com boa resolução e detalhe (Cuccia et al., 2013).

O principal objetivo deste estudo foi analisar a variabilidade arterial na área da ATM. Até onde sabemos, nenhum estudo anterior revisou esse tópico.

Desenho do estudo

Um estudo prospectivo foi projetado para analisar a variabilidade arterial da ATM de indivíduos submetidos a angiografia CT contrastada no contexto do programa português de AVC cerebral (“Via Verde do AVC”), durante o período de 1 de dezembro de 2019 a 31 de janeiro de 2020 nos departamentos de Neurorradiologia dos seguintes centros:

Centro Hospitalar e Universitário de Lisboa Central (CHULC) e Centro Hospitalar Universitário de São João (CHSJ).

O estudo foi autorizado pelos Comitês de Ética e Conselhos de Diretores das diferentes instituições envolvidas (CHSJ-nº 427/19 e CHULC - 800/2019). Os critérios de inclusão e exclusão do estudo estão representados na Tabela 1.

Protocolo de imagem

O primeiro hospital, CHULC, utilizou um Scanner GE LightSpeed 64 com um tipo de escaneamento helicoidal e um Scanner GE BrightSpeed 16 com um tipo de escaneamento axial. A solução de contraste utilizada durante o procedimento foi um agente iodado não iônico: Iomeprol 175 g de iodo. O segundo hospital, CHSJ, utilizou um Philips Tomoscan Brilliance 16 e dois agentes de contraste: Iohexol e Iomeprol.

Análise da variabilidade arterial no território da ATM

Para avaliar a anatomia arterial da região temporomandibular, os autores desenvolveram uma grade com 16 quadrantes. O Plano de Frankfurt (PF) (Taub, 2007) foi utilizado como referência principal para esses quadrantes. Uma segunda linha horizontal (b) foi desenhada paralela ao PF, utilizando uma tangente ao notável sigmoide como referência. A terceira linha horizontal (c), também paralela ao PF, apresenta uma tangente à borda inferior da parte mastoide do osso temporal. A quarta linha horizontal (d) paralela ao PF segue uma tangente à superfície superior do processo espinhoso da vértebra C2. Finalmente, a última linha horizontal (a) é uma linha paralela ao PF que está a meio caminho entre o PF e a segunda linha (b). As linhas verticais são todas perpendiculares ao PF. A primeira linha vertical (e) é uma tangente à concavidade da borda anterior do ramo ascendente da mandíbula, a segunda linha vertical (f) é tangente à máxima convexidade do notável mandibular, e a terceira linha vertical (g) é tangente à crista anterior do côndilo mandibular. A quarta (h) e a quinta linhas (i) são tangentes, respectivamente, à borda anterior e posterior do canal auditivo externo (Fig. 1).

As imagens de TC, no formato DICOM, foram integradas no software Horos™ e submetidas a uma renderização 3D com os seguintes parâmetros: para as imagens obtidas do CHULC, foi definido um Nível de Janela (WL) de 257, uma Largura de Janela (WW) de 296, o CLUT “VR Red Vessels (8-bit)”, opacidade da tabela logarítmica inversa, sombras padrão, sem filtro, projeção paralela e 0% de fundo para vermelho, verde e azul; para as imagens obtidas do CHSJ, foi definido um WL de 140, um WW de 120, o CLUT “VR Red Vessels (8-bit)”, opacidade da tabela logarítmica inversa, sombras padrão, sem filtro, projeção paralela e 0% de fundo para vermelho, verde e azul. Esses parâmetros foram escolhidos para simular uma fonte de luz externa. Isso possibilitou obter imagens com uma visão mais realista das estruturas anatômicas e mais fácil de isolar as estruturas ósseas e vasculares (Cuccia et al., 2013).

Os diferentes quadrantes foram desenhados no software usando as referências descritas e foram analisados individualmente, utilizando o seguinte sistema de classificação: cada ramo arterial encontrado em um quadrante foi categorizado como claramente visível (2 pontos), parcialmente visível/visível apenas por um curto traço (1 ponto) ou não visível (0 pontos) (Takagi et al., 1998). Para cada conjunto de imagens de TC de um indivíduo, duas tabelas foram estabelecidas: uma para a ATM direita e outra para a ATM esquerda. Essas tabelas correspondem aos quadrantes previamente definidos (Fig. 1).

Análise estatística

Após a avaliação arterial de cada quadrante, um número foi determinado calculando a soma dos valores atribuídos a cada vaso observado naquela área. Em seguida, um valor médio e um desvio padrão (DP) foram calculados para cada quadrante de ambos os lados. A normalidade dos dados foi verificada para todos os testes. Todos os testes foram realizados para cada hemiface. Uma comparação dos valores médios dos quadrantes foi realizada utilizando o teste de Kruskal-Wallis. Como a variabilidade está diretamente associada ao DP, para cada um obtido, um intervalo de confiança de 95% (a ¼ 0,05) foi calculado. Assumindo que "s" é o DP, "n" é o número de observações (50 em cada quadrante de cada hemiface), e "a" é o nível de significância, considerou-se que a variabilidade anatômica de um quadrante seria significativa do ponto de vista clínico se o valor do limite inferior do intervalo de confiança de 95% para seu DP fosse maior que 2. O valor de 2 era equivalente a um ramo arterial claramente visível ou dois vasos parcialmente visíveis. Essa regra foi chamada de variabilidade mínima (VM). Uma correlação entre as pontuações médias com o DP foi obtida utilizando o teste de Pearson. Subsequentemente, uma análise comparativa dos dados obtidos entre homens e mulheres foi realizada utilizando o teste de distribuição não paramétrica de Mann-Whitney U. A hipótese nula foi definida como não havendo diferença estatisticamente significativa entre os sexos, enquanto a hipótese alternativa foi definida como havendo essa diferença mencionada.

Resultados

Um total de 50 pacientes (29 homens e 21 mulheres), com idades entre 24 e 87 anos, foram incluídos neste estudo. As pacientes do sexo feminino tinham uma idade média de 61,1 ± 18,8 (média ± DP), e os homens tinham uma idade média de 65,3 ± 11,5 (média ± DP).

Os escores do ramo arterial, de acordo com o sistema de classificação, obtidos na hemiface direita e esquerda estão representados em Fig. 2. Bilateralmente, os quadrantes B3, B4 e B2 apresentaram densidade vascular estatisticamente maior (p < 0,0001). Também bilateralmente, o quadrante D4 apresentou densidade arterial estatisticamente reduzida (p < 0,0001).

Os intervalos de confiança de 95% do SD aplicaram a regra VM estabelecida (o valor do limite inferior do intervalo de confiança de 95% para seu SD foi maior que 2 pontos médios). No hemifácie direito, os quadrantes A3 (SD = 2.25 - 3.35), B3 (SD = 2.48 - 3.7) e B4 (SD = 2.33 - 3.47) são os únicos que apresentam variabilidade arterial significativa (Fig. 3A). Da mesma forma, no hemifácie esquerdo, os quadrantes B2 (SD = 2.14 - 3.19), B3 (SD = 2.39 - 3.57) e B4 (SD = 2.03 - 3.02) têm variabilidade significativa (Fig. 3B). Os intervalos de confiança dos quadrantes B2 (SD = 1.89 - 2.82) e A3 (SD = 1.87 - 2.78) no hemifácie direito e esquerdo, respectivamente, têm desvios consideravelmente altos; no entanto, eles abrangem o valor definido na regra VM, o que significa que sua variabilidade não pode ser considerada significativa. Além disso, uma análise de correlação de Pearson do SD com os valores dos ramos arteriais nos permitiu verificar que quadrantes com SDs maiores correspondem àqueles com valores de ramos arteriais mais altos no hemifácie direito (r = 0.87 P = 0.00001, Fig. 4A) e no hemifácie esquerdo (r = 0.87 P = 0.00002, Fig. 4B); isso indica que esses quadrantes são mais vascularizados. Da mesma forma, quadrantes com SDs menores têm uma vascularização reduzida (Fig. 4).

Para facilitar a visualização da variação no suprimento sanguíneo entre todos os quadrantes e as áreas anatômicas às quais correspondem, um mapa foi criado (Fig. 5) onde as cores mais quentes correspondem a uma maior variação na anatomia arterial (maior valor de DP) e as cores mais frias correspondem a uma menor variação.

A análise entre os dois sexos mostrou que não há diferenças significativas de variabilidade em cada hemiface. Os valores obtidos do teste não permitiram a rejeição da hipótese nula - o que significa que os grupos são semelhantes para p > 0,05 (Fig. 6).

Discussão

A ATM é uma articulação localizada em uma região altamente vascularizada. O conhecimento da variação vascular dessa região pode contribuir para uma melhor compreensão das doenças associadas a essa articulação e seus tratamentos. Uma renderização volumétrica 3D tem sido utilizada para estudar as artérias cervicocraniofaciais em estudos de grande (Sparacia et al., 2007) e pequeno calibre (Cuccia et al., 2013). No entanto, análises da distribuição do suprimento sanguíneo na área da ATM são relativamente raras.

O presente estudo mostrou que a renderização volumétrica 3D da angiografia por TC aplicando o FP pode ser efetivamente utilizada para investigar a variabilidade das regiões arteriais ao redor da região da ATM.

As regiões delimitadas pelos quadrantes (B3, B4), que abrangem o aspecto posterior do ramo ascendente da mandíbula, são as mais vascularizadas e apresentam maior variabilidade vascular (Figs. 2 e 3). Além disso, foi encontrada uma correlação entre a existência de um maior número de vasos e maior variabilidade e vice-versa (Fig. 4). Isso é resultado de vários fatores. As variações anatômicas da própria mandíbula (Alomar et al., 2007) e as estruturas ósseas circundantes podem influenciar a percepção das variações vasculares ao alterar o layout dos quadrantes criados pelos autores (Fig. 6). A descrição de ausências unilaterais de certos vasos pode ter sido uma das razões para as diferenças bilaterais encontradas (Ezure et al., 2011). Wasicky e Pretterklieber (2000) descreveram que a origem da ATA variava amplamente e apresentava, surpreendentemente, lateralidade. No mesmo artigo, também são mencionados 9 casos em que a ATA é retratada em duplicata, assim como 1 caso com uma apresentação tripla. Levando em conta essas informações, podemos entender melhor a razão da maior variabilidade encontrada nesses quadrantes.

O território anatômico da ATM também é utilizado por várias especialidades em seus métodos cirúrgicos. Das diferentes abordagens descritas para cirurgias da ATM, a pré-auricular (Tauro et al., 2020; Vesnaver, 2020; Gerbino et al., 2021; Luo et al., 2021) e a endaural (Assef et al., 2019) se destacam; ambas estão relativamente próximas dos quadrantes abordados neste estudo. Em um estudo recente sobre complicações cirúrgicas na artroscopia da ATM, o sangramento extra-articular na punção posterior foi de 6,1%, contra 0% na punção anterior, apoiando a ideia de que a área posterior tem um risco aumentado de sangramento

(Ângelo et al., 2021). As cirurgias parotídeas (Kim et al., 2014) e algumas cirurgias estéticas faciais (Giotakis et al., 2020) também envolvem incisões no mesmo território. Em todas essas cirurgias, existem riscos associados. Estes incluem complicações anestésicas, infecciosas, neurológicas, otológicas e vasculares, bem como falhas instrumentais e problemas inflamatórios (Ishida et al., 2015). Hemorragias e hematomas pós-cirúrgicos são consequências comuns de procedimentos neste território altamente vascularizado (Holmlund et al., 1985). Talebzadeh et al. (1999) relataram que existem várias estruturas vasculares e nervosas próximas à região medial da ATM, o que pode aumentar o risco de hemorragia e danos neurológicos. Os resultados deste estudo reforçam para os cirurgiões da ATM que esta região apresenta variabilidade no suprimento sanguíneo e um estudo personalizado para o perfil vascular poderia diminuir as complicações cirúrgicas.

As principais limitações deste estudo foram: 1) a ampla faixa etária apresentada pelos indivíduos; 2) a diferença no tamanho e na área do mesmo quadrante em diferentes indivíduos, derivada das diferenças anatômicas nas estruturas ósseas utilizadas como referência; e 3) o envolvimento do programa “Via Verde do AVC” na obtenção das imagens 4) ausência de cálculo da confiabilidade interavaliador e intraavaliador. O programa “Via Verde do AVC”, ativo em Portugal desde 2005 (Silva e Gouveia, 2012), é aplicado a todos os pacientes que apresentam sinais de acidente vascular cerebral (AVC, derrame) e buscam ajuda dos serviços de saúde nacionais. Este programa facilitou o uso de imagens de TC para este estudo; no entanto, também dificultou tanto a seleção quanto a avaliação dessas imagens. Além disso, a maioria desses pacientes possui patologia vascular, como tortuosidade arterial cervical ou estenose aterosclerótica das bifurcações carotídeas, que pode resultar em artefatos durante a aquisição de angiografia por TC.

Pesquisas futuras podem fornecer dados mais robustos para completar os resultados deste estudo, aumentando o tamanho da amostra, abrangendo um grupo diversificado de indivíduos, não questionando sobre a etnia do indivíduo devido a razões de privacidade na análise de dados e eliminando todas as possíveis alterações vasculares devido à suspeita de AVC. Como existem apenas um pequeno número de estudos semelhantes, uma melhoria em qualquer um desses fatores contribuiria para resultados mais confiáveis e representativos em um estudo futuro. Normalmente, a amostra selecionada em estudos do mesmo escopo é um conjunto de cadáveres, com testes e avaliações sendo realizados através da dissecação das estruturas anatômicas (Alomar et al., 2007) e análise histológica dos tecidos (Siéssere et al., 2008).

Conclusão

A angiografia por tomografia computadorizada com renderização de volume 3D mostrou grande promessa para avaliar a variabilidade arterial no território da ATM. A zona posterior do côndilo e do ramo é a área mais vascularizada, com grande variabilidade, representando um risco aumentado para sangramentos cirúrgicos. Cirurgiões de ATM, entre outros, devem estar cientes dessas considerações, pois a maioria das técnicas cirúrgicas da ATM é realizada neste território.

Autores: David Faustino Ângelo, Jonatas Nogueira, Carolina Pinheiro, Gonçalo Alves, Henrique José Cardoso

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