Colonização microbiana na interface implante-abutment e sua possível influência na peri-implantite: Uma revisão sistemática e meta-análise

Resumo

Objetivo: O objetivo desta revisão sistemática e meta-análise foi avaliar a colonização microbiana nas interfaces implante-abutment (IAI) em implantes de nível ósseo e identificar possíveis associações com condições peri-implantares.

Seleção de estudos: A questão central visava responder se implantes osseointegrados de duas peças, em funcionamento por pelo menos 1 ano, em humanos, estão relacionados a uma contagem bacteriana mais alta e ao surgimento de peri-implantite, em comparação com condições peri-implantares saudáveis. A estratégia de busca abrangeu a literatura on-line (MedLine, Google Scholar, biblioteca Cochrane) de 1990 até março de 2015 publicada em inglês, utilizando combinações de MeSH (Medical Subject Headings) e termos de busca. A avaliação da qualidade dos artigos completos selecionados foi realizada de acordo com as diretrizes da declaração ARRIVE e CONSORT. Para a análise de dados, a contagem total de bactérias de Porphyromonas gingivalis, Tannerella forsythia, Treponema denticola, Prevotella intermedia e Fusobacterium nucleatum foi calculada e comparada à IAI com ou sem patologia peri-implantar.

Resultados: Um total de 14 artigos, relatando dados de 1126 implantes, atenderam aos critérios de inclusão e foram submetidos à avaliação de qualidade. Os estudos selecionados revelaram contaminação do IAI, em pacientes que receberam sistemas de implante de duas peças. A meta-análise indicou diferença significativa na contagem total de bactérias entre implantes afetados por peri-implantite versus tecidos peri-implantares saudáveis (0.387 0.055; IC 95% 0.279–0.496). Menos contagens bacterianas foram identificadas no IAI saudável para todas as bactérias gram-negativas investigadas, exceto para T. forsythia.

Introdução

Microfendas na interface implante-abutment (IAI) são típicas para sistemas de implante dentário osseointegrados de duas peças e parecem desempenhar um papel significativo na colonização bacteriana no sulco peri-implantar. Isso, por sua vez, pode levar a reações inflamatórias peri-implantares e, subsequentemente, à perda de osso de suporte. O vazamento bacteriano no IAI, juntamente com os conjuntos de parafusos de abutment que atuam como reservatórios bacterianos, pode desencadear uma resposta do hospedeiro com tecidos moles inflamados e possível perda marginal de osso peri-implantar.

A colonização bacteriana do espaço no IAI também foi implicada no estabelecimento da largura biológica fisiológica. A maior parte da perda óssea marginal foi relatada durante o primeiro ano após a colocação do implante, após o qual, em pacientes com níveis adequados de higiene bucal, os níveis ósseos marginais se estabilizaram ao longo dos anos. A microvazamento no espaço entre o implante e o pilar pode permitir a passagem de ácidos, enzimas, bactérias e/ou seus produtos metabólicos que afetam diretamente o tecido periodontal, causando sangramento, inchaço e odor. No entanto, as conexões de morse taper supõem apresentar níveis mais baixos de microvazamento e perda óssea marginal do que implantes de conexão externa.

Uma revisão recente da literatura descreveu Porphyromonas gingivalis, Treponema denticola e Tannerella forsythia, encontrados em amostras de biofilme subgengival, como microrganismos com evidência moderada de associação com o início da periimplantite. Por outro lado, apenas algumas evidências foram encontradas para Prevotella intermedia e Campylobacter rectus. Nas condições anaeróbicas, como as presentes dentro do IAI, as figuras microbiológicas poderiam ser responsáveis pela seleção, a médio e longo prazo, de espécies microbiológicas capazes de desencadear o processo de periimplantite.

Os objetivos desta revisão sistemática e meta-análise foram avaliar a colonização microbiológica na interface implante-abutment em implantes de dois componentes, nível ósseo, independentemente da configuração da conexão, e investigar se isso se relaciona com o início da peri-implantite.

Seleção do estudo

Esta revisão sistemática seguiu as diretrizes dos Itens Preferenciais para Relatórios de Revisões Sistemáticas e Meta-Análises (PRISMA) (http://www.prisma-statement.org). O protocolo desta revisão sistemática foi publicado no registro internacional prospectivo de revisões sistemáticas (PROSPERO, http://www.crd.york.ac.uk/PROSPERO/) com o número de registro CRD42016037481. A questão focal da revisão foi identificar se há uma relação entre a presença de contagem bacteriana elevada e o início da peri-implantite, em comparação com condições peri-implanta saudáveis em pacientes com implantes osseointegrados de dois componentes após pelo menos 1 ano de função. A peri-implantite foi definida pela presença de profundidade de sondagem peri-implantar ≥5mm associada a sangramento na sondagem e/ou supuração, e imagens radiográficas de perda óssea ≥3 mm, em comparação com radiografias iniciais na entrega da restauração protética.

2.1. Fontes de informação

Foram pesquisados artigos publicados apenas em inglês que relatavam sobre a colonização microbiana no IAI e sua relação com o início da periimplantite, publicados de 1990 até março de 2015 na base de dados PubMed da Biblioteca Nacional de Medicina dos EUA (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/), Google Scholar (http://www.google.com) e na Biblioteca Cochrane (http://www.cochranelibrary.com/). Além disso, as referências dos artigos incluídos foram verificadas manualmente para encontrar artigos adicionais.

2.2. Estratégia de busca

Inicialmente, a questão PICOS (População (P), Intervenção (I), Comparação (C), Resultados e Desenho do Estudo (O), Tipo de Estudo (S)) definiu a estratégia de busca, onde P=Implantes osseointegrados de duas peças com diagnóstico de periimplantite após pelo menos 1 ano de função; I=Colonização microbiana no IAI; C=Condições peri-implanta saudáveis; O=Taxa de sobrevivência; S=Ensaios clínicos controlados randomizados (ECR) e estudos clínicos de acompanhamento.

As bases de dados eletrônicas foram pesquisadas usando uma combinação de termos MeSH (Medical Subject Headings), termos de busca e suas combinações: “implantes dentários” [MeSH] E “contaminação bacteriana” OU “presença de bactéria” OU “vazamento dentário/microbiologia” [MeSH] OU “microvazamento” OU “achados microbiológicos” OU “colonização microbiológica” OU “microbiota” OU “microflora peri-implantar” E “peri-implantite” [MeSH] OU “patologia peri-implantar” OU “doença peri-implantar” E “Abutments Dentais*/microbiologia” [MeSH] “conexão, implante-abutment” OU “design de implante-abutment dentário” [MeSH] OU “junção implante-abutment” OU “microgap implante-abutment” OU “espaço interno dos implantes dentários” OU “parte interna dos implantes dentários”.

2.3. Seleção de Estudos e critérios de elegibilidade

Todos os títulos e resumos dos estudos selecionados foram inicialmente avaliados de acordo com os seguintes critérios de inclusão: (1) Artigos escritos em inglês; (2) estudos com exame clínico dos pacientes; (3) estudos que avaliam a contagem de diferentes espécies bacterianas (contagem bacteriana, BC) no nível de IAI em pacientes que receberam sistemas de implante de nível ósseo em duas etapas, independentemente da configuração da conexão; (4) Ensaios clínicos controlados randomizados (RCTs), estudos de coorte prospectivos ou estudos transversais que relatam sobre implantes em funcionamento por pelo menos 1 ano.

Após avaliar o texto completo dos artigos de acordo com os critérios de exclusão definidos anteriormente, artigos com as seguintes características, sem restrição de idiomas, não foram considerados elegíveis: (a) Cartas, revisões narrativas ou históricas; (2) estudos em animais e in vitro; (3) Relatórios sobre locais e/ou condições comprometidos local ou sistemicamente (ou seja, grande defeito ósseo antes da implantação, patologias ósseas, radioterapia de cabeça e pescoço, tratamento com bisfosfonatos); (4) relatórios sobre pacientes que receberam desbridamento mecânico nos 3 meses anteriores ou antibióticos nos últimos 6 meses antes da análise.

2.4. Processo de coleta de dados

Dois revisores calibrados (M.C. e L.C.) triagem e coletaram os dados dos artigos selecionados em tabelas estruturadas. Os valores de Kappa de Cohen entre os examinadores foram calculados tanto na primeira quanto na segunda etapa da pesquisa. Discrepâncias foram resolvidas por consenso e um terceiro examinador (M.T.) foi consultado.

Artigos sem resumos, mas com títulos relacionados aos objetivos desta revisão foram selecionados e seus textos completos foram analisados quanto à elegibilidade. As listas de referências dos artigos selecionados foram ainda analisadas em busca de possíveis artigos adicionais. Além disso, buscas manuais nas bibliografias de revisões sistemáticas selecionadas foram realizadas, limitadas às seguintes revistas: Clinical Implant Dentistry and Related Research; Clinical Oral Implants Research; International Journal of Oral and Maxillofacial Implants; Journal of Clinical Periodontology; Journal of Periodontology.

2.5. Avaliação da qualidade, heterogeneidade e risco de viés dos estudos individuais

Os mesmos revisores avaliaram o risco de viés na amostra incluída de acordo com as diretrizes fornecidas pela declaração CONSORT para a avaliação de ensaios clínicos randomizados (http://www.consort-statement.org), a declaração STROBE para estudos observacionais (http://www.strobe-statement.org), bem como os itens modificados da Ferramenta de Colaboração Cochrane para avaliação do risco de viés (Tabela 1).

Considerando a adequação nos respectivos estudos, os itens foram classificados e a porcentagem de itens classificados positivamente foi calculada. A avaliação da qualidade foi realizada em duas fases diferentes, nomeadamente a fase I, onde a avaliação da qualidade foi baseada nos artigos completos publicados, realizada de forma independente por ambos os revisores, e na fase II, onde as discordâncias foram resolvidas após discussão. Após a coleta das pontuações na fase II da avaliação da qualidade, uma estimativa geral do risco plausível de viés (baixo, moderado ou alto) foi completada para cada estudo selecionado. Enquanto um baixo risco de viés foi estimado quando todos os critérios foram atendidos, um risco moderado foi considerado quando um ou mais critérios foram parcialmente atendidos e um alto risco de viés foi estimado quando um ou mais critérios não foram atendidos (Cochrane Handbook for Systematic Reviews of Interventions, versão 5.1.0. http://www.cochrane.org/resources/handbook).

2.6. Medidas e análise de resultados

Estatísticas descritivas, meta-regressão e meta-análise foram realizadas, com base nos estudos comparáveis que relatam as mesmas medidas de resultado. A microbiota presente no IAI de implantes em funcionamento por pelo menos 1 ano foi considerada para a análise de dados. Os BCs de bactérias gram-negativas associadas à periodontite crônica (P. gingivalis, T. forsythia, T. denticola, P. intermedia e Fusobacterium nucleatum) foram extraídos e definidos como variável de resultado primário. A microbiota incluída para a análise é regularmente detectada em locais de peri-implantite e é encontrada para aumentar o risco de perda óssea peri-implantar e progressão da doença. As diferenças médias foram combinadas usando modelos de efeitos aleatórios. A heterogeneidade entre os estudos, análises de subgrupos, meta-análise e gráficos de floresta foram calculados usando um programa de software (Comprehensive Meta-Analysis V3; Biostat, Englewood, NJ, EUA).

Resultados

3.1. Seleção do estudo

Um total de 523 títulos e resumos potencialmente relevantes foram encontrados após a busca eletrônica e manual. Durante a primeira fase de seleção, 309 artigos foram excluídos com base nos títulos e resumos (k=0.72). Durante a segunda fase, os artigos completos dos 212 publicações restantes foram avaliados e 198 artigos foram excluídos, pois não atenderam aos critérios de inclusão (k=0.98). Finalmente, um total de 14 artigos, relatando dados de 1126 implantes, foram selecionados que atenderam aos critérios de inclusão e avaliação de qualidade exigidos para esta revisão sistemática (Fig. 1).

3.2. Características do estudo

Os 14 artigos selecionados foram publicados entre 1993 e março de 2015, dos quais dois eram ECRs, dois estudos de coorte prospectivos e dez estudos transversais. Apenas um estudo clínico prospectivo foi escrito seguindo a declaração STROBE para estudos observacionais (http://www.strobe-statement.org). Portanto, uma comparação direta entre os artigos selecionados não foi possível.

3.3. Risco de viés dentro dos estudos

Nenhum dos estudos retrospectivos conseguiu cumprir todos os requisitos. Uma publicação foi associada a um baixo risco de viés, sete a um risco moderado de viés e seis a um alto risco de viés. Os artigos incluídos receberam uma classificação mínima ao avaliar a submissão a comitês de ética (6/14), presença de avaliadores cegos (2/14), padronização dos procedimentos (1/14) e presença de critérios de elegibilidade (9/14) (Tabela 1).

3.4. Medidas e análise de meta-regressão

3.4.1. Vazamento bacteriano no IAI

Todos os estudos selecionados relataram contaminação do IAI e da superfície do pilar em pacientes que receberam a montagem de um sistema de implante de duas etapas. A reação em cadeia da polimerase em tempo real quantitativa (PCR) foi realizada para BC em 7 dos 14 estudos onde os seguintes patógenos foram analisados: Aggregatibacter actinomycetemcomitans, P. gingivalis, T. forsythia, T. denticola, P. intermedia, Parvimonas micra, F. nucleatum, C. rectus, Eikenella corrodens, Candida albicans, Enterococcus faecalis e Porphyromonas aeruginosa. Enquanto em um estudo a técnica de hibridização de DNA-DNA em tabuleiro foi utilizada, em outros seis estudos diferentes técnicas, incluindo microscopia eletrônica de varredura, foram usadas para examinar a morfologia das colônias. Em um estudo, foi descrita a colonização progressiva por bactérias patogênicas periodontais nas porções internas de implantes de duas peças. Em outro estudo, componentes intra-coronais de restaurações fixas retidas por parafuso estavam fortemente contaminados em todos os espécimes. A contaminação dos parafusos do pilar provavelmente ocorreu a partir do sulco peri-implantar através do IAI e da interface pilar-prótese. Da mesma forma, diferenças significativas em bactérias nosocomiais resistentes a antibióticos (E. faecalis e P. aeruginosa) foram observadas nos componentes internos e externos do implante entre sulcos peri-implantares saudáveis e implantes comprometidos com peri-implantite. Quanto à ausência/presença das bactérias analisadas, nenhuma diferença relevante foi encontrada entre a análise no sulco peri-implantar e as conexões dentro das superfícies dos pilares. A composição microbiana nos dentes vizinhos assemelhou-se àquelas encontradas no sulco peri-implantar, com alta frequência para P. gingivalis, T. forsythia, P. intermedia, P. micra e E. corrodens.

Dois estudos comparativos entre condições peri-implantares saudáveis versus implantes afetados por peri-implantite relataram contaminação bacteriana em ambos os grupos. Espécies do complexo laranja (P. intermedia, P. micra, F. nucleatum) foram as mais prevalentes em todos os locais analisados para ambos os grupos. Dentro da conexão do implante, a prevalência das espécies analisadas foi mais predominante no grupo de peri-implantite e variou de 1,1% A. actinomycetemcomitans a 98,9% F. nucleatum. Espécies com ≥50% de prevalência foram: P. gingivalis, T. denticola, P. intermedia, F. nucleatum, C. rectus, E. corrodens, T. forsythia e P. micra.

3.4.2. Vazamento bacteriano no IAI em relação ao design da conexão do pilar

A amostra selecionada mostrou maior heterogeneidade em relação ao tipo de IAI. Quatro estudos relataram sobre conexões de hexágono externo e dois estudos sobre hexágonos internos ou conexões de morse taper. Quatro estudos utilizaram diferentes designs de IAI, enquanto o tipo de IAI não foi relatado nos outros 4 manuscritos.

A avaliação de quatro diferentes IAIs implicou que todas as conexões analisadas apresentaram contaminação após 5 anos de carga funcional. Também pareceu que o design da conexão pode ter influenciado os níveis de BC qualitativa e quantitativamente, especialmente dentro das conexões do implante, mostrando melhores resultados para a conexão cônica. Da mesma forma, diferentes tipos de pilares mostraram variação significativa no tamanho médio do microgap dentro das primeiras 5h de carga. No entanto, nenhuma influência significativa de micro-vazamento foi encontrada em 24 h, 48 h e 14 dias nos níveis de BC. No entanto, o uso de pilares padrão diminuiu significativamente o tamanho do microgap em comparação com os personalizados. O estudo concluiu que o microvazamento na área de conexão era comparável para todos os pilares analisados.

3.4.3. Meta-regressão e análise de subgrupos

Cinco estudos, incluindo um total de 622 implantes (n=223 com periimplantite; n=399 com condições peri-implantares saudáveis) em função por pelo menos 1 ano, foram incluídos na meta-análise. O BC de anaeróbios gram-negativos mostrou relevância para a periodontite crônica e foi encontrado para aumentar o risco de perda óssea peri-implantar e progressão da doença devido à presença de patógenos periodontais (P. gingivalis, T. forsythia, T. denticola, P. intermedia, F. nucleatum) (Tabela 2)]. A meta-análise considerou as bactérias que foram avaliadas em todos os estudos selecionados. Dois dos cinco estudos compararam o BC em condições peri-implantares saudáveis versus implantes afetados por periimplantite. A meta-análise revelou valores médios mais altos para o BC de todas as bactérias gram-negativas analisadas, exceto para T. forsythia em implantes com periimplantite (Fig. 2). No geral, as diferenças médias em BC foram estatisticamente significativas entre os dois grupos analisados, com valores mais altos em implantes com periimplantite (diferença: 0.387 ± 0.055; IC 95% 0.279–0.496, p=0.000).

Discussão

Esta revisão sistemática avaliou a colonização microbiana no IAI em implantes de nível ósseo e relacionou-a ao possível início da peri-implantite. Implantes de uma peça foram excluídos da análise devido à posição supracrestal de seu IAJ: de fato, essa localização, devido ao ambiente aeróbico, leva a uma composição microbiológica completamente diferente.

Na presente revisão, exceto por T. forsythia, um BC significativamente mais alto foi identificado em implantes afetados por peri-implantite em comparação com sulcos peri-implanta saudáveis para todos os patógenos periodontais gram-negativos plausíveis. Para o T. forsythia, apenas uma tendência em direção a um BC mais alto foi detectada.

Os estudos incluídos avaliaram a microbiota no nível do IAI em pacientes que receberam sistemas de implantes de nível ósseo de dois estágios com vários designs de conexão implante-abutment. No entanto, dois estudos relataram a contaminação do IAI independentemente do design de conexão. Nenhuma distinção pôde ser feita entre restaurações retidas por parafuso e cimentadas, assumindo que a junção coroa-abutment está localizada mais coronalmente e que a lacuna é preenchida com cimento. Além disso, os manuscritos incluídos não encontraram diferenças entre implantes submersos e não submersos na colonização microbiana.

A presença de contaminação bacteriana no IAI colocado no nível do osso alveolar foi demonstrada como associada a uma infiltração significativa de células inflamatórias e perda óssea. O aumento da acumulação de células inflamatórias agudas adjacentes ao IAI sugere a persistência de estímulos quimiotáticos dessa região sustentando o recrutamento contínuo de granulócitos neutrofílicos. Além disso, a presença de uma infiltração inflamatória do tecido peri-implante nas interfaces fixture-abutment também foi causada por contaminação microbiana interna.

Vários estudos relataram que a contaminação microbiana poderia ocorrer no nível do IAI tanto em implantes com condições de tecido saudável quanto doente. Apesar do fato de que não havia sinais clínicos de peri-implantite, a presença das espécies bacterianas associadas a essa condição estava claramente elevada. Quando as características clínicas e microbiológicas em sujeitos e implantes com condições de tecido saudável ou peri-implantite foram avaliadas e os dados de locais de implantes saudáveis e doentes foram comparados dentro do mesmo sujeito (534 pacientes; 1507 implantes dentários), tendências claras foram observadas. A análise microbiana obtida de três locais (sulco peri-implante (PIS), partes internas das conexões do implante (PI), sulco gengival dos dentes vizinhos) juntamente com parâmetros clínicos (sangramento à sondagem, profundidade de bolsa de sondagem, índice de placa), a presença de peri-implantite foi evidente em 10,3% dos pacientes e em 7,3% dos implantes. A análise microbiana dentro dos 53 pacientes afetados por peri-implantite não revelou diferenças relevantes entre a análise no PIS e no PI.

O microgap no IAI também pode resultar em complicações mecânicas e biológicas, incluindo fraturas de parafusos de suporte e doenças peri-implantares. O tamanho do microgap e a vazamento microbiano em diferentes momentos no IAI de 4 diferentes abutments para implantes Straumann denotaram um efeito significativo no tamanho médio do microgap (p<0.001) e no número médio de colônias bacterianas (CFU/mL) vazando do IAI dentro das primeiras 5h do experimento (p=0.012). No entanto, a micro-vazamento em 24 h, 48 h e 14 dias não foi mais influenciada significativamente (p=0.145).

Diferenças clínicas e microbianas entre condições peri-implantares saudáveis e peri-implantite revelaram que a prevalência microbiana era maior no grupo de peri-implantite em três locais e as diferenças na prevalência entre diferentes tipos de bactérias eram mais marcadas dentro da conexão do que no PIS (57 pacientes; 122 implantes).

Quando patógenos oportunistas (E. faecalis, P. aeruginosa) foram identificados na presença de doença peri-implantar no nível do PIS de cada implante, sulco gengival dos dentes adjacentes e a conexão e abutment na parte interna de cada implante, diferenças significativas na presença e quantidade de bactérias nosocomiais foram detectadas ao redor de implantes doentes. Isso pode sugerir a importância da descontaminação da conexão em caso de tratamento de peri-implantite.

Diferentes tentativas foram propostas para reduzir a colonização bacteriana no IAI em caso de implantes saudáveis. No entanto, a aplicação de solução de clorexidina a 0,2% em cirurgias de duas etapas é considerada uma prática mais comum. No entanto, existem opiniões controversas sobre a eficácia da solução de clorexidina na prevenção da colonização microbiana no IAI. Endotoxinas bacterianas normalmente penetram no IAJ, mas a solução de clorexidina a 0,2% não conseguiu eliminar significativamente a penetração, pelo menos a longo prazo. Por outro lado, nenhuma indicação foi fornecida na literatura em caso de implantes afetados por peri-implantite.

Não apenas o vazamento microbiano através da lacuna entre a supraestrutura e o pilar, mas também os designs e materiais dos implantes podem afetar o risco potencial de abrigar microrganismos orais. Normalmente, conexões de morse taper desenvolvem menos bactérias em comparação com a conexão cônica interna de quatro ranhuras. Da mesma forma, conexões de morse taper apresentaram resultados favoráveis nesse aspecto em comparação com a conexão cimentada trilobada. Por outro lado, a microbiota bacteriana presente dentro da conexão do implante e no fluido PIS de implantes com condições peri-implantares saudáveis com quatro sistemas de implantes diferentes após pelo menos 5 anos de carga funcional, demonstrou contaminação microbiológica em todos os tipos de conexões, independentemente do local (sulco peri-implantar, porção interna da conexão, superfície do pilar e sulco gengival dos dentes vizinhos).

Do ponto de vista clínico, as evidências atuais podem sugerir a remoção do complexo coroa/abutment e a desinfecção/esterilização das unidades de conexão tanto na parte do implante quanto na parte do abutment, em caso de doença peri-implantar, como um complemento aos regimes de manutenção de implantes dentários.

Conclusões

Esta meta-análise indicou que as bactérias poderiam ser facilmente colonizadas na interface implante-abutment. É evidente do ponto de vista clínico que as porções internas do IAI devem sempre ser consideradas contaminadas, mesmo em condições clinicamente saudáveis.

Marco Tallarico, Luigi Canullo, Martina Caneva, Mutlu Özcan

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